Иван Пырьев родился 4 (17) ноября 1901 в селе Камень (ныне город Камень-на-Оби, Алтайский край). Его родители крестьянствовали. В 1904 году отца убили в драке. Ваня жил в большой старообрядческой семье деда Осипа Комогорова. С восьми лет мальчик помогал по хозяйству, был пастухом. В конце 1915 года Пырьев сел в один из воинских эшелонов и поехал на фронт. Он воевал, был дважды ранен, получил Георгиевские кресты 3-й и 4-й степеней. В мае 1918 года он заболел тифом. После выздоровления записался в ряды Красной армии. Сначала был рядовым красноармейцем, затем политруком, агитатором в политотделе 4-й железнодорожной бригады. В это время Пырьев начал учиться в театральной студии Губпрофсовета, где встретился и подружился с Григорием Александровым. Иван Пырьев стал одним из организаторов Уральского Пролеткульта. В Екатеринбурге он месяца три под фамилией Алтайский играл небольшие роли в профессиональной драматической труппе. В конце лета 1921 года в Екатеринбург приехала на гастроли Третья студия МХАТ. Пырьев с Александровым были настолько поражены их искусством, что вскоре отправились в Москву. С 1921 года — актёр 1-го Рабочего театра Пролеткульта. Играл в спектаклях у С. Эйзенштейна («Мексиканец») и В. Мейерхольда («Лес»). В 1923 году окончил актёрское отделение ГЭКТЕМАСа, учился там же на режиссёрском отделении. С 1925 года начал свою деятельность в кино, став крупнейшим советским комедиографом. Пырьев работает сценаристом и режиссёром на киностудиях «Госкино», «Пролеткино», «Союзкино» (ныне — «Мосфильм»). С 1926 года становится помощником режиссёра на фильмах Ю. Тарича. Является автором и соавтором сценариев «Оторванные рукава», «Токарь Алексеев», «Будьте такими», «Переполох», «Третья молодость», «Перегон смерти». Всенародную популярность снискали его музыкальные комедии «Богатая невеста», «Трактористы», «Свинарка и пастух», «Кубанские казаки», романтические музыкальные фильмы «В шесть часов вечера после войны», «Сказание о земле Сибирской». Во всех этих фильмах сыграла главные роли его жена — актриса Марина Ладынина. Был главным редактором главного печатного органа кинематографистов — журнала «Искусство кино», заместителем председателя Большого художественного совета Министерства кинематографии СССР. В 1954—1957 годах — директор киностудии «Мосфильм», затем руководил там же творческим объединением «Луч». В 1956 году был инициатором создания и руководителем Высших режиссерских курсов при «Мосфильме». Основатель Союза кинематографистов СССР. В 1957—1965 годах — председатель его оргкомитета. Депутат Верховного Совета СССР. Известен своими экранизациями произведений Ф. М. Достоевского «Идиот» (1958) и «Братья Карамазовы» (1969).